Первое упоминание о Введенской церкви в селе Летники содержится в окладных книгах 1676 года. На тот момент церковь была деревянной, с престолом, покрытым крашенинным одеянием, и жертвенником с полотняным покрытием. В церкви находились местные иконы, перед которыми горели жестяные и медные лампады. Книжный фонд состоял из новопечатных изданий, старопечатных книг не имелось. В 1734 году в приходе числилось 64 двора, к концу XVIII века их количество увеличилось до 120.
В августе 1811 года деревянная церковь сгорела. В 1819 году прихожане обратились с просьбой о разрешении на строительство каменной церкви. Строительство было осуществлено на средства Екатерины Федоровны Муравьевой, жены тайного советника. В 1824 году каменная церковь была построена, а в феврале 1825 года освящена. Главный престол был посвящен Введению во храм Пресвятой Богородицы, придельный — святителю Николаю. Одновременно с церковью была устроена каменная богадельня, в которой впоследствии разместилась школа. При церкви имелось 32,5 десятины земли, на которую у причта были план и межевая книга. В состав прихода входили село Летники и деревня Самодуровка, с общим населением 1613 человек. По штату 1873 года в причте состояли священник и псаломщик.
В 1912 году на месте прежней церкви была построена новая каменная церковь по проекту гражданского архитектора Александра Георгиевича Молокина. Архитектура храма сочетает элементы неорусского стиля и готической архитектуры. Планировка включает четыре столпа, три апсиды и пять глав, что типично для русской православной храмовой архитектуры. Некоторые архитектурные элементы напоминают европейскую готику, в частности, форма четырех боковых глав, напоминающих застывшее пламя свечи. Строительство церкви было приурочено к трехсотлетию дома Романовых.
В советский период храм был закрыт и использовался под склад. Позднее здание было заброшено и начало разрушаться. Несмотря на это, в церкви до сих пор сохранились некоторые фрески. В 2017–2020 годах была проведена реконструкция: заменена кровля и установлены новые купола.