Первоначально, в 1836 году, был образован Введенский приход, охватывавший население около 40 зимовий, расположенных вдоль реки Енисей. В 1852 году в Дудинке была построена деревянная церковь во имя Введения во храм Пресвятой Богородицы. В 1880 году к ней была пристроена колокольня, сооружённая иждивением купца Петра Сотникова и казака Ивана Даурского. Церковь стала центром духовной жизни местного населения.
В 1897 году при храме была открыта церковно-приходская школа, которая просуществовала до 1907 года. Однако в 1925 году, в период антирелигиозной кампании, церковь была закрыта, а её здание утрачено. Последние записи в метрических книгах датируются 1923 годом.
В начале 1990-х годов началось возрождение православной общины в Дудинке. В 1991 году было принято решение о строительстве нового храма. В августе 1998 года началось строительство нового здания храма, которое было завершено в 2002 году. Храм был освящён 18 мая 2002 года.
Современное здание храма представляет собой кирпичное сооружение, выполненное в традиционном русском стиле. Архитектурные особенности включают в себя центральный купол, увенчанный крестом, и колокольню. Внутреннее убранство храма соответствует канонам православной церкви и включает в себя иконостас и другие элементы церковного интерьера. Здесь регулярно проводятся богослужения, а также различные религиозные мероприятия и обряды. .