Каменный храм Вознесения Господня в городе Кириллове Вологодской области был возведён в 1796-1798 годах на месте сгоревшей деревянной церкви. Строительство осуществлялось по договору, заключённому 1 сентября 1796 года между церковным старостой и крестьянином Давидом Плеховым. Средства на строительство собирались через «сборную книгу» в Кирилловском и Белозерском уездах, а с 1798 года городское общество ежегодно выделяло по 100 рублей из торговых пошлин.
Храм состоял из двух отделений: холодного с престолом в честь Вознесения Господня и тёплого с приделом великомученика Иоанна Воина. Освящение престолов и завершение основных строительных работ произошло в 1798 году, о чём свидетельствует расписка старосты в получении колоколов из Кирилло-Белозерского монастыря. Колокола, общим весом 20 пудов 35 фунтов, были приобретены у монастыря, лишившегося части имущества после указа о секуляризации.
Архитектурно храм представляет собой продолговатое здание в стиле русского классицизма с куполом в центре основного объёма и трёхъярусной колокольней над притвором. Фасады украшены арочными окнами с архивольтами, пилястрами и рустовкой углов. Иконостас главного храма был выполнен в пурпурных тонах с шестью колонками и резными элементами, включая изображения ангелов над царскими вратами. Придельный иконостас был одноярусным.
В 1879 году рядом с храмом было организовано новое городское кладбище, получившее название «Ивановское» по придельному храму. В 1885 году при кладбище построили часовню для отпевания усопших. На протяжении XIX века церковь неоднократно ремонтировалась, в 1866 году был позолочен иконостас в приделе Иоанна Воина.
В советский период храм использовался не по назначению: в здании размещались склад автозапчастей, ремонтные боксы автотранспортного предприятия и медицинский кабинет. Богослужебная жизнь возобновилась в 2014 году с образованием прихода. В настоящее время в восточной части храма по воскресеньям совершаются молебны, а летом раз в месяц проводится литургия. Состояние здания требует проведения реставрационных работ, в частности восстановления повреждённой кровли над приделом Иоанна Воина.