Храм Успения Пресвятой Богородицы при Санкт-Петербургской Православной Духовной Академии ведет свою историю с основания Александро-Невской семинарии в 1721 году. Первоначально богослужения совершались в домовых церквях лаврских корпусов. В 1817–1821 годах для академии было построено отдельное здание на территории Александро-Невской лавры, где разместился и академический храм.
После реформы духовного образования 1809 года академия получила статус высшего учебного заведения. В этот период храм выполнял функции учебного центра для подготовки духовенства. В 1821 году при академии начал издаваться журнал «Христианское чтение», где публиковались переводы святоотеческих трудов и богословские исследования.
В 1918 году академия была закрыта, богослужения в храме прекращены. Возрождение духовного образования началось в 1945 году с открытием Богословско-пастырских курсов. 14 октября 1946 года состоялось торжественное открытие Ленинградской духовной академии с храмом в историческом здании семинарии.
Архитектурный облик храма соответствует классическому стилю начала XIX века. В интерьере сохранились элементы дореволюционного убранства, включая иконостас и академическую роспись. Богослужебная жизнь храма тесно связана с учебным процессом: здесь совершаются хиротонии, защищаются диссертации, проводятся торжественные акты.
С 2008 года храм входит в состав духовно-учебного комплекса Санкт-Петербургских духовных школ. Богослужения совершаются по академическому уставу с участием студентов и преподавателей. В храме сохраняется традиция научно-богословской работы, заложенная в XIX веке.