Храм Успения Пресвятой Богородицы был возведен в 1732–1734 годах на территории древнего городища Булгар, бывшей столицы Волжской Булгарии. Строительство осуществлено на средства казанского купца Ивана Афанасьевича Михляева. Церковь сооружена в стиле барокко с элементами традиционного русского орнамента. Первоначально храм являлся частью Успенского монастыря, основанного по указу Петра I в 1722 году для охраны исторических руин.
Монастырь был упразднен в 1764 году в связи с переводом братии в Чебоксары. Храм получил статус приходского. В 1841 году колокольня церкви была повреждена вследствие падения Большого минарета и в 1862 году отстроена заново на средства прихожан. В архитектурный комплекс входили трапезная и придел во имя преподобного Кирилла Белозерского, пристроенные позднее основного здания.
В советский период храм использовался в хозяйственных целях. С 1969 года здание включено в состав Болгарского историко-архитектурного музея-заповедника. В настоящее время в помещении церкви размещена экспозиция, посвященная истории православия в регионе. В 2015 году достигнуто соглашение о возможности проведения богослужений в храме.