Каменный храм в честь Успения Пресвятой Богородицы был заложен в 1798 году на новом городском кладбище в слободе Коленица. Строительство велось на пожертвования горожан, и в 1800 году церковь была освящена. Первоначальный архитектурный облик соответствовал традициям классицизма.
В 1839-1840 годах по проекту новгородского архитектора Ивана Фёдоровича Соколова храм был значительно расширен. К основному объёму пристроили два придела: правый — в честь Воздвижения Честного и Животворящего Креста Господня, и левый — в честь Воскресения Христова. Приделы украсили портиками с колоннами. С западной стороны возвели притвор с небольшой колокольней.
В 1901 году рядом с храмом построили отдельно стоящую двухъярусную колокольню из красного кирпича. В 1911 году проведена капитальная реконструкция: надстроена средняя часть храма с окнами второго света, перестроен купол, разобрана малая колокольня на притворе.
В 1920 году храм был закрыт и использовался как склад. В 1922 году из него изъяли церковные ценности. В 1931 году взорвали колокольню. В 1941 году храм вновь закрыли, но в 1944 году вернули верующим. Окончательное закрытие произошло в 1960 году, после чего в здании разместили ЗАГС и городской лекторий.
В 1990 году собор возвращён Русской Православной Церкви. В 1994 году освящены новые приделы: правый — во имя святителя Николая Чудотворца, левый — в честь святого праведного Иоанна Кронштадтского. Решением Священного Синода от 28 декабря 2011 года храм получил статус кафедрального собора Боровичской епархии.