Первые упоминания о храме в селе Вруда относятся к XVI веку. В Новгородской писцовой книге 1500 года село фигурирует как центр Врудского Богородицкого погоста Копорского уезда Водской пятины. Деревянная церковь на этом месте неоднократно подвергалась разрушениям: во время войн со шведами в начале XVII века, а также в результате пожаров. Последний пожар 1810 года полностью уничтожил деревянный храм, после чего богослужения временно проводились в приспособленном каменном здании.
Строительство ныне существующего каменного храма в стиле классицизма началось в 1823 году по проекту архитекторов О.В. Бремера и К.И. Брандта. Финансирование осуществлялось преимущественно за счет графа Владимира Федоровича Адлерберга, министра императорского двора, при участии местных прихожан, жертвовавших средства и материалы. Строительство продолжалось 17 лет из-за недостатка средств, освящение состоялось 1 декабря 1840 года.
В 1882 году к храму была пристроена каменная колокольня, частично финансированная местными крестьянами. В 1863 году церковь была переоборудована в теплую. В храме находились особо чтимые иконы, включая образ святых князей Константина, Михаила и Феодора с частицами мощей, а также копию чудотворной иконы Знамение Божией Матери новгородского письма.
В 1896-1919 годах в храме служил священник Алексий Медведков (впоследствии канонизированный как праведный Алексий Южинский). В этот период при храме действовали церковно-приходская школа и приют Воспитательного дома, где он преподавал Закон Божий.
В 1938 году храм был закрыт, но в период немецкой оккупации (1942-1944) богослужения возобновились. Окончательное закрытие произошло в 1961 году из-за отсутствия священника, после чего здание использовалось как школьные мастерские. Возвращение храма верующим и начало восстановительных работ относится к 1995 году. В 2012 году на звонницу были подняты новые колокола, отлитые в Воронеже из уральского металла.
