Он заменил собой ранее существовавшую на этом месте деревянную церковь, также посвящённую Святой Троице. В 1810–1814 годах вокруг кладбища при храме была сооружена ограда из дикого камня с кирпичными столбами, железными решётками, четырьмя угловыми башнями и двумя святыми воротами.
В 1835–1836 годах рядом с храмом была построена каменная колокольня. В 1841 году интерьер храма был обновлён: посеребрены подсвечники и лампады, написана новая икона, изготовлен новый позолоченный иконостас столярной, резной работы.
В 1865 году при храме была открыта домашняя школа, преобразованная в 1880 году в Земскую народную. С 1886 по 1910 год настоятелем храма был священник Алексей Петровский.
В 1935 году, в связи с началом строительства Рыбинского и Угличского гидроузлов, территория села Каменники попала в зону затопления Рыбинского водохранилища. В 1938 году с храма были сняты колокола, а колокольня взорвана. В 1939 году здание церкви было переоборудовано под заводскую контору, в алтаре разместился кабинет директора, а в летнем храме был настелен второй этаж для различных служб. Позднее здание было заброшено и находилось в состоянии разрушения.
В 2000 году, по просьбам местных жителей, здание храма было возвращено Русской Православной Церкви. Силами прихожан и при поддержке местного завода «Рыбинскэнергожелезобетон» начались восстановительные работы. В 2001 году была отслужена первая Божественная литургия. К 2002 году восстановлена кровля и начаты работы по реставрации интерьера. В 2015 году осуществлена газификация храма.
