История храма Сошествия Святого Духа в Адлере неразрывно связана с укреплением Святого Духа, заложенным российскими войсками 18 июня 1837 года на мысе Адлер в устье реки Мзымта. Укрепление, построенное в рамках создания Черноморской береговой линии после Адрианопольского мирного договора 1829 года, получило название в честь православного праздника Святого Духа. Пятиугольная крепость с гарнизоном 900 человек являлась важным форпостом до её демонтажа в 1854 году в ходе Крымской войны.
В 1898 году на территории бывшей крепости была освящена церковь во имя Святого Духа. Каменный храм в византийском стиле стал духовным центром формирующегося поселения. В ограде церкви находилась братская могила 11 русских солдат, погибших при артобстреле во время Русско-турецкой войны 1877-1878 годов. В 1924 году храм был закрыт советской властью, а в 1947 году полностью разрушен с применением тяжелой техники. На его месте впоследствии разместился летний кинотеатр «Победа».
Возрождение церковной жизни началось в 1989 году с создания православной общины. В 1998 году на историческом месте был освящён новый храм Живоначальной Троицы, построенный путём перестройки здания авиакасс. Современный храмовый комплекс включает в себя трёхглавую церковь со звонницей и административное здание с домовым храмом в честь Сошествия Святого Духа, освящённым в 2000-х годах. В архитектурном ансамбле воспроизведены элементы исторического храма, включая ротонду для раздачи святой воды.
На территории комплекса сохранились камни от разрушенного в 1947 году храма, а также восстановленная братская могила русских воинов, являющаяся объектом культурного наследия. Архитектурное решение современного комплекса сочетает традиции русского церковного зодчества с элементами византийского стиля, характерного для дореволюционных храмов Черноморского побережья.