В 1894 году при губернской земской больнице была построена деревянная часовня, предназначенная для духовных нужд пациентов и медицинского персонала.Проект часовни разработали техники земской управы Ратьков и Прушевич.
Часовня представляла собой одноэтажное деревянное здание с простым, характерным для того времени, декоративным убранством. Стены были обшиты профилированным тесом, а цоколь облицован тесаным камнем. В центральной части южного фасада располагался парадный вход с крыльцом под двухскатной кровлей на столбах. Южная часть здания использовалась для медицинских целей, включая патологический и анатомический кабинеты.
В советский период часовня была закрыта, и её помещения использовались для нужд республиканской психиатрической больницы. К 1980-м годам здание пришло в запустение.
В 1990–1996 годах по проекту архитектора Валентины Алексеевны Кауровой была проведена реконструкция здания с целью переоборудования часовни в церковь. В ходе работ вместо существовавшего ранее парадного входа было устроено окно, изменены интерьеры, а также добавлены новые архитектурные элементы, включая шатровое завершение алтарной части, увенчанное главкой с крестом.
5 апреля 1997 года, после завершения реконструкции, церковь была освящена во имя Сошествия Святого Духа. Она была приписана к Спасо-Преображенскому храму острова Кижи и вошла в состав Спасо-Кижского Патриаршего подворья. Освящение храма стало данью памяти разрушенного в 1936 году петрозаводского Святодуховского собора.
