2 августа 2005 года состоялась закладка первого камня в основание храма.28 октября 2006 года в строящемся здании была отслужена первая панихида, а 4 декабря того же года, в праздник Введения во храм Пресвятой Богородицы, совершена первая Божественная литургия.20 августа 2008 года храм был освящен.
Архитектурный проект храма разработан архитектором В.В. Коротковым. Здание представляет собой традиционную православную церковь с центральным куполом и колокольней. Фасады выполнены в классическом стиле с элементами русского зодчества. Внутреннее убранство храма включает иконостас и настенную роспись, соответствующие канонам православной церкви.
Храм возведен в память о ранее существовавшем домовом храме при народном училище Николо-Угрешского монастыря, также посвященном Сошествию Святого Духа на апостолов. Строительство нового храма было инициировано в связи с потребностью воссоздания духовного центра для жителей города Дзержинский и окрестностей.