Первое упоминание о православном храме в селе Тальменка относится к 1753 году, когда была построена Михаило-Архангельская церковь. Согласно историческим документам, строительство велось под надзором Белоярской судной избы Канцелярии Колывано-Воскресенского горного начальства. В рапорте отмечено, что к указанному году здание было возведено «доверху», имело настланный потолок и земляную насыпь.
В дореволюционный период Михаило-Архангельская церковь являлась духовным центром села, которое к 1904 году насчитывало 209 дворов. При храме действовали сельское училище и часовня. В советский период здание церкви было secularized - сначала переоборудовано под клуб, затем под детскую спортивную школу. В 1975 году историческое здание сгорело, на его месте был построен жилой дом.
Восстановление православной общины в Тальменке началось в конце 1980-х годов. Новый храм в честь Сошествия Святого Духа строился с 1989 по 1991 год. Освящение состоялось в 1992 году. Храм был возведен на новом месте, не совпадающем с локацией прежней Михаило-Архангельской церкви. Архитектурное решение представляет собой кирпичную одноглавую постройку с колокольней, выполненную в традиционных формах.
При храме имеется Никольская часовня, являющаяся приписной. Территория церковного участка включает колодец. В 2002 году в состав мемориального комплекса парка Победы, расположенного в центре поселка, была включена часовня Иоанна-воина, находящаяся в ведении прихода.