Храм Сошествия Святого Духа на апостолов в Верхней Троице относится к типовым культовым постройкам второй половины XIX века, характерным для сельских приходов Тверской губернии. Первое документальное упоминание о церковном строении на этом месте датируется 1782 годом, когда здесь существовала деревянная церковь во имя Святой Троицы с приделом Святителя Николая. Каменный храм был возведен в 1861-1864 годах на средства прихожан и местного помещика.
Архитектурное решение представляет собой образец провинциального эклектичного стиля с элементами русско-византийского направления. Основной объем выполнен в форме четверика с полукруглой апсидой, увенчанного пятиглавием. В 1872 году к храму была пристроена трехъярусная колокольня, а в 1889 году расширена трапезная часть. Престольные праздники включали Сошествие Святого Духа (главный престол), Святую Троицу и Святителя Николая.
В 1937 году храм был закрыт постановлением районных властей, колокола сняты и отправлены на переплавку. В годы Великой Отечественной войны здание использовалось как зернохранилище, в послевоенный период - как склад минеральных удобрений. Частичное разрушение кровли и росписей произошло в 1960-х годах. Возвращение Церкви состоялось в 1991 году, первые богослужения возобновлены после косметического ремонта в 1993 году.
Реставрационные работы проводились поэтапно: в 1995-1997 годах восстановлены купола и кровля, в 2001-2003 годах отреставрирована колокольня. Настенные росписи сохранились фрагментарно, наиболее уцелевшими оказались изображения евангелистов в парусах центрального свода, датируемые 1890-ми годами. Иконостас современный, выполнен в 2005 году тверскими мастерами по образцам XIX века.