Первый русский православный приход на территории Персии был основан в конце XVI века иеромонахом Никифором. К началу XX века в Иране действовала русская духовная миссия, а к 1917 году насчитывалось около пятидесяти русских православных храмов. После Октябрьской революции большинство из них были утрачены в начале 1920-х годов.
В 1895 году на территории российского посольства в Тегеране был освящён храм в честь святителя Николая Чудотворца. После установления советской власти храм был закрыт, а его имущество выброшено на улицу. В 1921 году русская община добилась разрешения на создание временного домового храма в арендованном здании на улице Аромане, куда перенесли иконостас из закрытой Александро-Невской посольской церкви.
В 1941 году на северной окраине Тегерана был приобретён земельный участок для строительства нового храма. Проект разработал русский архитектор Н.Л. Марков, выпускник Императорской Академии художеств. Торжественная закладка храма состоялась 21 августа 1944 года. Строительство велось на пожертвования русской общины. 8 марта 1945 года были установлены кресты на купола, а 9 апреля того же года храм был освящён.
В новом храме разместили иконостас из Александро-Невской посольской церкви. Одновременно с храмом был построен двухэтажный церковный дом с канцелярией и квартирой священника. В 1960-х годах при храме действовала церковно-приходская школа и библиотека, а также был создан дом престарелых для русских эмигрантов.
После Исламской революции 1979 года храм оказался заброшен, так как Русская Зарубежная Церковь прекратила направлять священников в Иран. В 1995 году приход был принят в юрисдикцию Московского Патриархата. В 1998-2000 годах проведены реставрационные работы: купола покрыты нержавеющей сталью с нитрид-титановым напылением, отреставрирован иконостас, выполнена роспись внутренних сводов.
Архитектура храма сочетает классические православные формы с персидскими мотивами. Алтарная апсида украшена зеркалами, расположенными под разными углами. При храме продолжает действовать богадельня, созданная в 1941 году, где проживают пожилые христиане разных национальностей.