Строительство храма было инициировано жителями микрорайона, выразившими желание иметь православный храм в непосредственной близости от своих домов.27 сентября 2004 года, по благословению архиепископа Тверского и Кашинского Виктора, на месте будущего строительства был установлен поклонный крест.
Строительные работы начались в конце 2004 года. В понедельник Светлой седмицы 2005 года в строящемся храме была совершена первая литургия, после которой состоялся крестный ход вокруг будущей церкви. 26 мая 2006 года архиепископ Виктор освятил кресты, которые впоследствии были установлены на храм и звонницу. Торжественное освящение храма состоялось 18 июня 2007 года.
Архитектурно храм представляет собой здание, выполненное в традиционном стиле, с характерными для православных церквей элементами. Внешний облик храма отличается строгими формами и белым цветом фасадов.
В 2007 году была возобновлена традиция проведения крестных ходов к Успенскому Желтикову монастырю, основанному святителем Арсением в 1394 году. В этих крестных ходах принимают участие прихожане храма святителя Арсения в Первомайском и Ильинского храма в селе Никольское Калининского района.