История этого храма связана с возрождением православной жизни в районе после длительного перерыва.
В начале XX века на территории Молитовки действовала Сергиевская церковь, построенная в 1905 году на средства Товарищества Нижегородской льнопрядильной мануфактуры. Она располагалась в каменном здании общежития рабочих фабрики, имела деревянную колокольню и была освящена в честь преподобного Сергия Радонежского. В 1921 году эта церковь была закрыта, и с тех пор в микрорайоне отсутствовали православные храмы.
В конце 1990-х годов начались усилия по восстановлению православного присутствия в Молитовке. Строительство современной церкви началось на пересечении улиц Адмирала Макарова и Даргомыжского. Первоначально для молитвенного дома был использован пассажирский вагон, переоборудованный и установленный на участке. Над вагоном был сооружен купол и установлен крест. При этом временном храме была организована воскресная школа, а со стороны улицы Даргомыжского установлен поклонный крест.
Строительство постоянного храма велось с перерывами. В 2009 году работы были возобновлены. В мае того же года в поселке Сокольское мастерами ООО «Тайга» был изготовлен деревянный сруб, а на выделенном участке завершено строительство нового фундамента. 25 ноября 2009 года архиепископ Нижегородский и Арзамасский Георгий совершил молебен и закладку капсулы с архиерейской грамотой в основание храма.
27 марта 2010 года архиепископ Георгий освятил купола и кресты, после чего был установлен центральный купол. 3 апреля того же года, в Великую Субботу, был совершен Малый чин освящения храма.
1 декабря 2010 года в храм прибыл ковчег с частицей мощей святого великомученика и целителя Пантелеимона, ранее хранившийся в церкви Рождества Пресвятой Богородицы села Катунки Чкаловского района Нижегородской области.
8 октября 2011 года состоялось освящение цокольного этажа храма, где были размещены канцелярия Молитовского благочиния, библиотека, учебный класс и трапезная.
1 января 2013 года митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий совершил Великое освящение храма. С этого времени храм стал полноценным духовным центром микрорайона Молитовка.
При храме действует духовно-просветительский центр в честь преподобного Серафима Саровского, включающий воскресную школу для взрослых, библиотеку и православный семейный центр «Ковчег». Воскресная школа для детей проводит занятия по изучению Ветхого и Нового Заветов, основ православной веры и культуры.