Первоначально на этом месте существовала деревянная Никольская церковь, упоминаемая в документах 1628 года. Согласно приходской летописи, в древние времена местные крестьяне обнаружили на пне небольшую медную икону Богоматери Одигитрии, известную на Руси как Смоленская. В честь этого события был построен Никольский храм со Смоленским приделом.
К концу XVIII века деревянная церковь обветшала, и в 1790–1795 годах на средства дворян Опочининых, в частности Татьяны Федоровны, вдовы артиллерии поручика Николая Ивановича, была возведена новая каменная церковь, получившая название Смоленской. Южный придел храма был посвящен святителю Николаю. Храм был освящен архиепископом Владимирским и Суздальским Виктором (Онисимовым).
В 1862–1863 годах, на средства помещика И. А. Протасьева, храм был частично перестроен: были надстроены закомары, созданы новые обрамления для увеличенных проемов, а также расширена трапезная часть, к которой была пристроена новая колокольня. В 1888 году, благодаря пожертвованиям фабриканта Л. А. Балина, фасады церкви были обновлены цементной штукатуркой, а внутренние настенные росписи переписаны.
Расположенный на возвышенности, храм избежал затоплений. В советский период храм подвергся значительным испытаниям: в его стенах размещались склады, винный магазин и ремонтная станция для сельскохозяйственной техники. Северная стена была повреждена для обеспечения въезда техники внутрь здания. Планы по сносу храма не были реализованы из-за опасений разрушения близлежащих построек.