Храм Смоленской иконы Божией Матери «Одигитрия» входит в состав Новодевичьего Богородице-Смоленского женского монастыря, основанного в 1524 году великим князем Василием III. Монастырь был заложен в честь Смоленской иконы Божией Матери «Одигитрия» — главной святыни Смоленска, в благодарность за возвращение города в состав Московского государства в 1514 году. На протяжении первых двух столетий монастырь также служил местом заточения представительниц царских и знатных родов.
Архитектурный ансамбль монастыря, включая храм, сложился в XVI–XVII веках и сохранился без существенных изменений. Стиль построек относится к московскому барокко. В 2004 году монастырь был включен в список Всемирного наследия ЮНЕСКО как образец хорошо сохранившегося архитектурного комплекса.
Смоленский собор, в котором находится храм иконы «Одигитрия», был построен в 1524–1525 годах и является старейшим сооружением монастыря. Икона «Одигитрия» была перенесена в собор в 1525 году из Благовещенского собора Московского Кремля, куда попала в 1398 году из Смоленска. В 1456 году оригинал иконы был возвращен в Смоленск по просьбе его жителей, а в Москве остался список.
В XVII веке монастырь пережил период расцвета, связанный с patronage царевны Софьи Алексеевны. В это время были построены большинство сохранившихся до наших дней зданий, включая колокольню, трапезную и надвратные церкви. После прихода к власти Петра I монастырь утратил свое привилегированное положение.
В советский период монастырь был закрыт, а его здания использовались для различных светских нужд. В 1922 году монастырь был превращен в музей, что способствовало сохранению его архитектурного наследия. Богослужения в Смоленском соборе возобновились в 1945 году. В 1994 году монастырь был возвращен Русской Православной Церкви и получил статус ставропигиального.
С 2010 года на территории монастыря действует церковный музей Московской епархии. Монастырь находится в совместном ведении Русской Православной Церкви и Государственного исторического музея. Архитектурный ансамбль монастыря является объектом культурного наследия федерального значения.