Храм Смоленской иконы Божией Матери на Васильевском острове был основан в 1758 году как деревянная церковь на Смоленском кладбище. Освящение состоялось 30 сентября 1760 года во имя Смоленской иконы Божией Матери. В 1772 году к храму был пристроен теплый придел во имя Архистратига Михаила.
Каменное здание храма возведено в 1786–1790 годах по проекту архитектора Алексея Иванова в стиле раннего русского классицизма. Главный алтарь освящен 1 октября 1790 года во имя Смоленской иконы Божией Матери. Придел во имя апостола Иоанна Богослова освящен 26 сентября 1790 года, в нем установлен иконостас из упраздненной Богословской церкви на Выборгской стороне.
В XIX веке храм подвергся ряду перестроек. В 1809 году архитектор Адриан Захаров перестроил северо-западный Богословский придел. В 1831–1833 годах на средства старосты И.И. Антонова пристроен юго-западный Ильинский придел, освященный 24 июня 1833 года. В 1891–1892 годах по проекту архитектора К.Н. Вербицкого добавлены приделы во имя Василия Исповедника и Иоанна Крестителя.
В 1940 году храм был закрыт, в 1947 году возвращен верующим и вновь освящен. В 1950 году освящен северный придел во имя иконы Божией Матери «Милующая». В 1989 году освящен придел во имя блаженной Ксении Петербургской.
Храм сохраняет архитектурные черты раннего классицизма: прямоугольный план, двухъярусную колокольню со шпилем, купол на низком барабане. В интерьере находятся иконы XVIII–XIX веков, включая список Смоленской иконы Божией Матери работы И.А. Акимова.
