Село Верякуши было основано в середине XVI века. По данным на 1620 год, в селе насчитывалось 31 крестьянский двор, 31 бобыльский двор и 3 церковных двора, а также 10 келий при церкви, в которых проживали нищие. До середины XIX века в Верякушах существовали деревянные церкви. В 1856 году была построена первая каменная церковь, освященная в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Этот храм был трехпрестольным. В приход храма также входили деревни Курылово и Выползово, а общее число прихожан составляло 1437 человек. При церкви к 1860 году действовало церковно-приходское училище.
В советский период храм, как и многие другие религиозные сооружения, был закрыт, а его здание использовалось для различных хозяйственных нужд. Это привело к утрате части архитектурных элементов и внутреннего убранства. В постсоветское время, благодаря усилиям местных жителей и верующих, храм был возвращен Русской Православной Церкви. Начались работы по его восстановлению, в ходе которых были восстановлены утраченные элементы и возвращен первоначальный облик храма.
