Строительство каменной церкви было завершено в 1700 году, что делает её одним из старейших сохранившихся зданий города. Изначально храм был деревянным и назывался Иоанно-Предтеченским. После перевода Иоанно-Предтеченского монастыря из Жерновогорья в слободу Кукарку (ныне Советск) в период между 1668 и 1690 годами, церковь была переосвящена в честь Покрова Пресвятой Богородицы.
В 1764 году монастырь был упразднён, и церковь стала приходской. В 1777 году на месте сгоревшей надвратной церкви во имя Николая Чудотворца была сооружена новая каменная часовня. В 1782 году был построен придел во имя Николая Чудотворца, а в 1786 году расширен алтарь левого придела. В 1863 году через пробивку арки холодный храм был преобразован в тёплый.
В советский период церковь была закрыта в 1930-е годы и использовалась как зернохранилище. В 1989 году началась реставрация храма, и с августа 1991 года возобновились богослужения. 19 апреля 2008 года на церковь был водружён колокол кукарского литья, снятый с пожарной каланчи.
Архитектурно, церковь представляет собой здание типа восьмерик на четверике с боковыми приделами, трапезной и трёхъярусной колокольней. Она построена в 1787–1793 годах и реконструирована в 1863 году. Внутри сохранилась фреска «Благодатное Небо», изображающая Богоматерь с Младенцем, окружённую серафимами. Эта фреска является списком одноимённой иконы, созданной Виктором Михайловичем Васнецовым во Владимирском соборе в Киеве в 1885–1896 годах.
При храме имеется святой источник с купелью в честь образа «Благодатное Небо». Икона Божией Матери «Благодатное Небо» считается покровительницей Военно-воздушных сил России, и награждение медалью с таким названием свидетельствует о заслугах в охране воздушных рубежей и освоении космоса.
В настоящее время храм продолжает функционировать. По субботам и воскресеньям проводятся службы. Храм открыт без выходных с 8:30 до 18:00. Настоятелем храма является иерей Сергий (Самков).
