Основание Покровской церкви в Елабуге относится ко второй половине XVI века. Согласно летописным преданиям, царь Иоанн IV Васильевич Грозный после взятия Казани в 1552 году отправился по реке Каме в Соликамск, но из-за болезни остановился в устье реки Тоймы. По выздоровлении государь повелел заложить на этом месте церковь в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Первым настоятелем храма стал священник походной церкви Зотик, которому царь пожаловал икону Трех Святителей с надписью «От царя Ивана IV Васильевича». Эта икона хранилась в храме до начала XX века.
Первоначальный деревянный храм имел девять глав, большое крыльцо с навесом и два ряда окон с железными решетками. Рядом с ним был устроен придел во имя пророка Божия Илии. В документах XVII века церковь упоминается как «ружная», то есть получающая обязательный хлебный сбор с прихожан. Причт храма владел 23 десятинами земли, что зафиксировано в писцовой Казанской книге 1648 года.
В 1813 году началось строительство каменного храма на месте обветшавшего деревянного. Возведение велось только в летние месяцы с использованием местного кирпича высокого качества. Основное строительство завершилось к 1820 году. Храм освятили в честь Покрова Пресвятой Богородицы с приделами пророка Илии и Трех Святителей. В 1884 году вместо звонницы возвели трехъярусную колокольню. Архитектура здания сочетает элементы ампира, позднего барокко и раннего классицизма.
В 1862 году по инициативе городского главы И.И. Стахеева художники Карл Гун и Василий Верещагин выполнили роспись Царских врат и создали несколько фресок. В левом приделе находилась чтимая икона Трех Святителей, в 1913 году внесенная в реестр имущества при проверке чиновником из Петербурга. Убранство храма отличалось богатством: литые серебряные и позолоченные Царские врата, иконостас, доходивший до купола.
В 1930 году после закрытия Спасского собора Покровская церковь получила статус кафедрального собора. В 1940 году храм был закрыт советскими властями, помещение использовалось как складское. В 1988 году, в год 1000-летия Крещения Руси, собор возвращен верующим. Первое богослужение состоялось 2 октября 1988 года. В ходе реставрации обнаружены и сохранены фрески Гуна и Верещагина. В 1990 году на колокольню установлен колокол XIX века, поднятый со дна Камы.