В 1711 году переселенцы из города Азова основали слободу Азовка, ныне входящую в состав города Бобров. В том же году была возведена первая деревянная церковь, посвящённая празднику Покрова Пресвятой Богородицы. Место для строительства было выбрано на возвышенности, чтобы храм был виден издалека.
В 1763 году началось строительство каменного здания церкви, которое завершилось в 1794 году. От этого периода сохранился массивный четверик храмовой части с восьмигранным световым барабаном и высоким яйцевидным куполом, отражающими черты архитектуры барокко.
В 1824 году к храму был пристроен придел, освящённый в честь святителя Николая. В 1869 году были добавлены боковые притворы и трапезная, что расширило внутреннее пространство церкви. В 1910-х годах проведена очередная реконструкция: значительно увеличена трапезная и возведена новая четырёхъярусная колокольня. Декор этого периода отличается богатством: аркатура, полуколонны, накладные кресты и оригинальные решётки на окнах. Примечательно, что перекрытие четырёхстолпной базиликальной трапезной выполнено из монолитного железобетона, имитирующего крестовые и цилиндрические своды.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной политики советской власти, храм был закрыт и использовался для различных хозяйственных нужд. В 1983 году здание поставлено на государственную охрану как памятник архитектуры. В 1999 году церковь возвращена Воронежской епархии, после чего начались реставрационные работы. К 2008 году были завершены основные восстановительные мероприятия, включая установку купола с крестом, оштукатуривание внутренних стен и настил полов.
