Покровский храм в Хельсинки был основан в декабре 1925 года в Выборге Анной Дмитриевной Пугиной (1866–1950), бывшей купчихой, позднее принявшей монашество. Причиной создания общины стал переход Финляндской Православной Церкви на богослужения на финском языке и григорианский календарь, что вызвало неприятие среди русскоязычных верующих. Официальную регистрацию община получила 23 декабря 1926 года постановлением Государственного Совета Финляндии как частная религиозная организация.
Первым настоятелем храма стал протоиерей Григорий Светловский (1872–1948), который возглавлял приход почти 23 года. С 1926 по 1939 годы богослужения проводились в домовом храме, устроенном в частном доме Пугиной в Выборге. Храм был освящён 2 января 1927 года по благословению митрополита Евлогия (Георгиевского). Юрисдикционно община входила в состав Западноевропейской епархии Русской Православной Церкви, а с 1931 по 1945 годы находилась под омофором Константинопольского Патриархата.
В декабре 1939 года, во время советско-финской войны, имущество храма было эвакуировано вглубь Финляндии. В 1940 году богослужения возобновились во временном помещении в Хельсинки. 12 октября 1945 года община воссоединилась с Московским Патриархатом под управлением митрополита Ленинградского и Новгородского Григория (Чукова).
В 1951 году на средства, завещанные Пугиной, и пожертвования прихожан был приобретён участок с домом в районе Мунккиниеми. По проекту архитектора Илмари Ахонена был построен каменный храм, освящённый 1 февраля 1953 года в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Иконостас выполнил художник Юрий Репин, племянник Ильи Репина. Храм представляет собой кирпичное здание, встроенное между двумя существовавшими строениями, с двусветным церковным залом.
В 1960 году численность прихожан составляла 1663 человека. В 1974 и 1981 годах в храме совершал богослужения Патриарх Московский Пимен (Извеков). На 2020 год зарегистрированная численность прихода составляла 399 человек.