2 февраля 1906 года жители поселения при станции Зимовники и окружающих хуторов подали прошение о строительстве походной церкви во имя святых апостолов Петра и Павла. В июне того же года, на средства прихожан, была возведена однопрестольная деревянная церковь с аналогичной колокольней. Однако освящение храма задержалось из-за сомнений благочинного священника Сальского округа относительно целесообразности основания храма в временном поселении. В результате, церковь была освящена 10 декабря 1907 года как приписная к церкви слободы Верхне-Себряковской. Богослужения проводил священник Павел Владимирович Юркевский из Вознесенской церкви указанной слободы.
В период с 1907 по 1911 годы на средства прихожан были построены два деревянных причтовых дома и дом для церковного караула. В 1911 году купец Лев Иванович Терентьев построил первое церковно-приходское училище с четырёхлетним обучением, названное Терентьевским. В 1912 году церкви принадлежали 468 квадратных саженей усадебной земли, а причтовый денежный доход составлял 1823 рубля 17 копеек.
В 1937 году, в период антирелигиозной политики советской власти, церковь была закрыта и разрушена. На её месте был организован центральный рынок, функционирующий до настоящего времени.
В 1988 году православной общиной был приобретён дом на окраине посёлка Зимовники, переоборудованный в молитвенный дом во имя святых апостолов Петра и Павла. С 1989 по 1999 годы настоятелем этого молитвенного дома служил протоиерей Пётр Гладырев.
В 2009 году началось строительство нового храма Петра и Павла в посёлке Зимовники, напротив поселкового рынка. Проект разработан архитектором В. Мосиным. 19 августа того же года, в праздник Преображения Господня, были освящены крест и закладной камень. Строительство велось на средства, собранные прихожанами и спонсорами. 3 июля 2010 года в основание стены был положен первый кирпич. 27 мая 2011 года освящены и установлены купола. К весне 2012 года завершена внутренняя отделка храма.
