История православной общины в Колтушах восходит к XVI веку, когда в документах упоминается храм Илии Пророка. В 1733 году Святейшим Синодом было разрешено построить деревянную церковь во имя апостолов Петра и Павла по прошению служителя графа П.И. Ягужинского. Освящение храма состоялось в 1735 году. В 1839 году по благословению митрополита Серафима была построена каменная Петропавловская церковь в стиле позднего классицизма.
Петропавловский храм был закрыт в 1937 году, его последний настоятель протоиерей Иоанн Вишневский был расстрелян. Здание использовалось как клуб до 1964 года, когда по решению местных властей храм был взорван. Сохранились документы, связанные с разрушением, включая проект соглашения на производство буровзрывных работ.
В 1991 году был зарегистрирован приход святого праведного Иоанна Кронштадтского. Первые богослужения совершались в домовой церкви в здании бывшего детского сада при Институте физиологии имени академика И.П. Павлова. 12 июня 1995 года состоялась закладка нового Петропавловского храма, однако строительство столкнулось с трудностями.
4 декабря 1996 года был заложен деревянный храм во имя святого праведного Иоанна Кронштадтского. Церковь построена по проекту архитектора А.П. Зайцева в традициях древнерусского деревянного зодчества Карельского края. Храм представляет собой одноглавую постройку с шатровой звонницей, украшенной пятью колоколами, отлитыми в Воронеже. Освящение состоялось 4 июля 1997 года.
При храме действует культурно-просветительский центр с воскресной школой, лекторием для взрослых и краеведческим музеем. Организуются паломнические поездки по святым местам Северо-Запада России. В 2018 году в Колтушах была освящена памятная Морская часовня святого праведного Иоанна Кронштадтского высотой 14 метров.