Первое упоминание о храме на данном месте относится к 1625 году, когда здесь находилась деревянная церковь с приделом в честь Жен Мироносиц. В писцовых книгах она обозначалась как Георгиевская «под Ужовым болотом», в отличие от другой Георгиевской церкви в Туле - «на Ржавце». В последующие периоды храм упоминался с различными топографическими уточнениями: «на Хопре», «в Казенной слободе», «на Оружейной слободе».
В 1696 году на месте деревянной церкви был возведен каменный храм во имя великомученика Георгия с приделом апостола Иоанна Богослова. В 1757 году из-за ветхости здание разобрали и начали строительство нового, более обширного храма во имя Сошествия Святого Духа с приделами Иоанна Богослова (справа) и Георгия Победоносца (слева). Богослужения в приделах начались в 1766 году, а полностью строительство завершилось в 1769 году с возведением колокольни на восемь колоколов.
Храм строился на пожертвования прихожан, большинство из которых составляли оружейники. В XVIII веке это был крупнейший приход Гончарной и Кузнецкой слобод, включавший около трети населения Заречья и жителей близлежащих деревень - Куруловки, Клоковой и Протопоповой. Среди прихожан значились братья Красильниковы - владельцы железных и медных заводов в Казанском, Уфимском уездах и Оренбургской губернии.
В середине XIX века храм обладал значительным количеством церковной утвари - более 17 пудов серебряных предметов, преимущественно из низкопробного серебра. Престол в главном храме был окован листовым серебром, многие иконы имели серебряные и позолоченные ризы. Часть риз носила мемориальный характер, включая ризу на образе «Сошествия Святого Духа» в память о событиях 1812 года и ризу на образе Святой Троицы, напоминавшую о пожарах 1834 года в Туле.
При храме с XVIII века существовала каменная богадельня, замененная в 1863-1864 годах двухэтажным зданием с приютом для престарелых и церковно-приходским училищем. Улица, где располагался храм, носила название Георгиевской до 1924 года, когда была переименована в честь П. Луначарского.
Храм был закрыт по постановлению президиума Мособлисполкома от 16 февраля 1930 года. В советский период в здании размещались различные конторы и склады, включая склад №6 базы Роскультторга. В 1991 году храм получил статус памятника истории и культуры регионального значения. В августе 2019 года здание было передано Тульской епархии для восстановления и возобновления богослужебной деятельности.
