Первые упоминания о церковном приходе в селе Миленино относятся к XVII веку. В этот период храмы строились из дерева и требовали частой замены из-за ветхости. Освящение церкви в честь Благовещения Пресвятой Богородицы подтверждает её принадлежность к древним приходам Курской епархии, первоначально входившей в состав Белгородской епархии.
В XVIII-XIX веках в селе сложилась священническая династия Булгаковых, представители которой несли служение в Благовещенском храме на протяжении более 150 лет. Первым известным священником из этой династии был Михаил Осипович Булгаков, служивший в 1760-1790-х годах. Последним представителем династии в храме стал Пётр Булгаков, скончавшийся в 1898 году.
Каменное здание храма было возведено в 1890 году на средства прихожан и местных землевладельцев. Храм построен в кирпичном стиле с элементами эклектики, имеет крестообразную форму в плане с ротондой над средокрестием. Первоначально здание включало колокольню, утраченную в советский период.
Приход характеризовался ограниченными материальными возможностями: 33 десятины земли, годовой доход в 250 рублей, содержавший священника и псаломщика. Значительную поддержку оказывал церковный староста — купец Пётр Николаевич Приземин. При храме существовала библиотека в 33 тома.
В 1936 году, на основании решения облисполкома от 19 апреля, храм был закрыт. Богослужения не проводились до 1990-х годов. За этот период здание пришло в упадок, была полностью утрачена колокольня. В конце XX века храм возвращён верующим, начались восстановительные работы.
Рядом с храмом располагалось приходское кладбище с усыпальницами местных дворянских и купеческих родов. Среди известных захоронений — могила Матрёны Рыжковой-Павловой, послужившей моделью для картины И.Н. Крамского «Неизвестная».
В Государственном архиве Курской области сохранились исповедные росписи храма за 1853-1869 годы и метрические книги за 1880-1917 годы, представляющие ценность для генеалогических и исторических исследований.