Первоначально на месте современного храма располагался Благовещенский женский монастырь, упразднённый в 1764 году. В 1769 году на его месте была построена каменная церковь Благовещения Пресвятой Богородицы с приделами во имя святого Иоанна Богослова и святой Параскевы Иконийской.
Архитектурно церковь представляет собой каменное здание с двумя приделами. Особое внимание уделялось внутреннему убранству: одной из особо чтимых икон была икона Божией Матери «Утешение».
В советский период церковь, как и многие другие, была закрыта. Однако, в отличие от многих храмов, она не была разрушена и сохранила свою архитектурную форму. После Второй мировой войны здание использовалось для хозяйственных нужд, но в 1990-х годах было возвращено верующим. В настоящее время церковь действует, проводятся регулярные богослужения, а также осуществляются работы по сохранению и восстановлению её архитектурного облика.