Первое упоминание о храме Благовещения Пресвятой Богородицы относится к 1740-м годам, когда канцлер А.П. Бестужев-Рюмин начал строительство деревянной церкви на берегу Большой Невки. Проект был разработан архитектором П.А. Трезини, однако из-за ссылки Бестужева-Рюмина в 1758 году строительство приостановилось. Освящение храма состоялось в 1762 году после возвращения владельца в Санкт-Петербург. Первоначальное здание представляло собой холодную ротонду, к которой в 1770 году добавили теплый придел во имя святого Александра Невского.
12 июня 1803 года храм полностью сгорел от удара молнии. Новый каменный храм был возведен в 1805-1809 годах по проекту архитектора В.О. Мочульского в стиле русского ампира. Строительство финансировал владелец Новой Деревни С.С. Яковлев. Храм получил три придела: главный - во имя Благовещения Пресвятой Богородицы, правый - во имя святых Тимофея и Мавры, левый - во имя Александра Невского. В архитектурном решении преобладала ротонда с тосканской колоннадой из 12 колонн.
В 1850-х годах под руководством архитектора А.И. Кракау проводились реставрационные работы. В 1900-1901 годах по проекту В.К. Теплова к храму пристроили колокольню и ризницу. При храме действовали Общество пособия бедным и детский приют, находились семейные усыпальницы Никитиных и Орловых-Денисовых.
В 1937 году храм был закрыт, здание переоборудовано под производственные нужды. В 1947 году при реконструкции Приморского проспекта колокольню снесли. В 1992 году храм возвращен Русской Православной Церкви. Реставрационные работы завершились к 2001 году, 5 апреля 2003 года состоялось великое освящение храма митрополитом Санкт-Петербургским и Ладожским Владимиром.