Каменный храм Благовещения Пресвятой Богородицы в Яковлевской слободе возведен в 1769-1778 годах на средства прихожан. Согласно храмозданной надписи, он построен на месте деревянного храма, который, в свою очередь, находился на территории предполагаемого монастыря во имя апостола Иакова, брата Господня, существовавшего здесь в XIV-XVII веках. Первое документальное упоминание о деревянных храмах на этом месте относится к 1602 году, когда здесь стояли две церкви: Благовещенская и во имя апостола Иакова.
Летний храм с высоким сводом в честь Благовещения Пресвятой Богородицы был освящен в 1778 году по благословению архиепископа Самуила. Зимний храм во имя апостола Иакова, соединенный аркой с летним, и колокольню освятили в 1783 году. В конце XIX века храм был украшен настенной живописью, а в начале XX века вызолочен иконостас и обновлена церковная утварь.
Главной святыней храма является деревянное Распятие, по преданию обретенное в XIV веке. В 1856 году крест был помещен в оклад. В конце XX века храм обрел мощи новомученика Николая Любомудрова, расстрелянного в 1918 году. Также в храме находится почитаемый образ Божией Матери «Неупиваемая Чаша».
В отличие от многих других храмов, Яковлевско-Благовещенский храм не закрывался в советский период. В 1965, 1983, 1991 и 2012 годах проводились работы по обновлению храма. В 2008 году была возрождена традиция крестного хода в праздник Воздвижения Честного и Животворящего Креста Господня.
Архитектурный ансамбль храма включает летний Благовещенский храм, зимний храм апостола Иакова и колокольню, построенную в начале XIX века. В интерьере сохранились росписи конца XIX века, выполненные в стиле барокко, а также многочисленные иконы XVII-XIX веков в серебряных окладах.