Первоначально церковь упоминается в 1652 году как часть мужского Вознесенского монастыря.После упразднения монастыря в 1764 году храм стал приходским.
В 1891 году церковная колокольня была разобрана, а её материалы использованы при строительстве нового храма во имя Александра Невского. В советский период здание церкви использовалось не по назначению и пришло в запустение. В 2000 году, по ходатайству прихода Успенского собора, храм был передан в бессрочное и безвозмездное пользование и стал приписным.
К 2004 году были проведены значительные реставрационные работы: отремонтирована кровля, установлены новые оконные блоки и двери, обновлена система отопления, возведена ограда. 12 февраля 2004 года церковь была освящена, и в ней возобновились богослужения. В декабре 2014 года при храме был основан женский Благовещенский монастырь.