История православного храма в посёлке Токсово начинается с 1991 года, когда от имени православных верующих посёлка было подано прошение митрополиту Ленинградскому и Новгородскому Иоанну о регистрации общины. 15 мая 1992 года Управление юстиции Ленинградской области выдало общине правоустанавливающие документы. В тот же период был назначен руководитель общины для организации строительных работ по возведению часовни, храма и воскресной школы.
В 1992 году администрация Токсовской волости выделила общине территорию площадью около 2 га в районе улиц Лыжная и Швейников. К 12 июля 1993 года была возведена деревянная церковь Архангела Михаила, где начали совершаться богослужения, включая акафисты, молебны, крещения, панихиды и отпевания. В 1994 году началась реконструкция часовни в церковь: были пристроены алтарная и притворная части, сооружён иконостас с литографическими копиями почитаемых русских икон.
19 ноября 1995 года деревянная церковь была освящена управляющим Санкт-Петербургской епархии епископом Симоном (Гетя). В 1997 году на территории прихода был построен двухэтажный деревянный церковный дом с воскресной школой, который сгорел в августе 1998 года, но к Пасхе 1999 года был восстановлен в каменном исполнении.
12 июля 1999 года по благословению Патриарха Московского и всея Руси Алексия II и митрополита Санкт-Петербургского и Ладожского Владимира был заложен новый каменный храм. Проект разработан академиком архитектуры В.Ф. Назаровым. Храм высотой 37 метров с девятью куполами и звонницей (25 метров) построен на укреплённом фундаменте из-за сложных геологических условий местности.
21 ноября 2003 года в храме состоялось первое архиерейское богослужение, совершённое митрополитом Санкт-Петербургским и Ладожским Владимиром. 19 сентября 2004 года храм был освящён и получил статус собора. В 2004 году в нём установлен фарфоровый иконостас, один из трёх подобных в России.