Строительство храма было завершено в 1898 году. В советский период, начиная с 1920-х годов, церковь подверглась закрытию, разграблению и частичному разрушению, включая почти полное уничтожение колокольни.
В 1990 году здание храма было передано Курской епархии. 15 мая того же года в храме были возобновлены богослужения. 20 декабря 1999 года состоялось его освящение архиепископом Курским и Рыльским Ювеналием. В ходе восстановления были устроены два придела: правый – в честь иконы Божьей Матери «Державной», и левый – в честь Митрофана Воронежского.
В 2001 году в храме была установлена икона святого праведного воина адмирала Фёдора Ушакова с частичкой его мощей. 26 мая 2002 года по инициативе и на средства членов курского морского клуба «Кают-компания» в ограде храма был открыт и освящён памятный знак курянам, погибшим на линкоре «Новороссийск».