Домовый храм святого Архистратига Михаила расположен в восточном крыле Михайловского дворца, возведенного в 1819–1825 годах по проекту архитектора Карло Росси. Интерьер храма также выполнен по его проекту. Освящение храма состоялось 12 сентября 1825 года, чин освящения совершил императорский духовник протоиерей П. В. Криницкий. Храм был устроен в честь небесного покровителя великого князя Михаила Павловича.
В отделке храма участвовали живописцы Ф. П. Брюллов, А. Виги, Б. Медичи. Царские врата были устроены в виде большого креста с изображениями Благовещения и четырех евангелистов. Над вратами помещена композиция «Тайная вечеря». Иконостас был украшен иконами Спасителя, Божией Матери, Архистратига Михаила, святого благоверного князя Александра Невского, пророка Моисея, первосвященника Аарона, святителя Николая Чудотворца и святого равноапостольного князя Владимира.
После смерти Михаила Павловича в 1849 году храм использовался реже. В 1890-х годах архитектор В. Ф. Свиньин провел частичное обновление росписей стен и потолка. В 1918 году храм был закрыт, церковная утварь и иконы переданы в музейные фонды, а помещение использовалось как хранилище.
Реставрационные работы начались в 1994–1995 годах при участии финских специалистов, а в 1998–2002 годах петербургские реставраторы завершили восстановление интерьеров. Первая Божественная литургия после долгого перерыва состоялась в 1997 году. 24 ноября 2016 года храм был вновь освящен.
Храм является памятником архитектуры федерального значения. Богослужения совершаются по скользящему графику для сотрудников музея. В дни престольных праздников — 19 сентября (воспоминание чуда Архистратига Михаила в Хонех) и 21 ноября (Собор Архистратига Михаила и прочих Небесных Сил бесплотных) — проводятся торжественные богослужения.