Первое упоминание о приходе в Азаполье датируется 1599 годом, когда митрополит Новгородский Варлаам дал благословение на строительство нового храма в честь пророка Илии взамен сгоревшего. Согласно грамоте митрополита Афония от 8 марта 1636 года, в Азаполье был построен третий по счёту Ильинский храм, однако и он был уничтожен пожаром в 1629 году. Таким образом, в течение XVII века в деревне было построено и утрачено несколько храмов.
В 1720 году в Азаполье была возведена новая деревянная церковь в честь пророка Илии, выполненная в клетском архитектурном стиле, характерном для северных регионов России. Клетская конструкция представляла собой прямоугольный сруб с двускатной крышей и куполообразным завершением, что обеспечивало устойчивость сооружения в условиях сурового климата и частых пожаров. Церковь Илии Пророка входила в состав храмового комплекса, включавшего также церковь Николая Чудотворца, что подчёркивало важность Азаполья как религиозного центра в Мезенском районе.
В декабре 1723 года деревня Азаполье пережила трагедию: в результате пожара погибло более ста человек. Это событие оказало значительное влияние на судьбу местных храмов и общую структуру населённого пункта. Несмотря на это, церковная жизнь в Азаполье продолжала развиваться, и церковь Илии Пророка оставалась важным духовным центром для местных жителей.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной кампании, церковь Илии Пророка была разобрана. Точная дата утраты храма неизвестна, но предполагается, что это произошло около 1930 года. Разборка церкви стала частью широкой политики по уничтожению религиозных сооружений в Советском Союзе, что привело к утрате значительного количества памятников архитектуры и культурного наследия.
